动物的飞行对它们的生存和繁殖具有重要意义。鸟类的迁飞是为了躲避不良气候和寻找适合的繁殖地。北美的帝王蝶是世界上唯一一种迁徙性蝴蝶，它们会在春季节从南向北迁飞，秋季节再迁回南方，这个迁徙旅途长达4800公里。成群蝗虫的迁徙就没有那么充满浪漫色彩了，蝗虫成群的长距离迁飞是造成蝗灾爆发的主要原因，蝗群掠过植被皆无，引发严重的经济损失以致因粮食短缺而发生饥荒。当蝗灾爆发时，大规模高密度的群居型飞蝗在一个世代内能够聚集飞行超过2000公里，单次最大飞行时间超过10小时。相反，当蝗虫密度很低时，零星的散居型飞蝗却很少进行长距离迁飞，仅仅在求偶或躲避天敌时进行短距离的飞行。作为同一种蝗虫，在不同种群密度下，群居型和散居型飞蝗能够分化出如此明显不同的飞行特点，很早就吸引了公众和科学家的注意，但是飞蝗如何根据自己的种群密度来调节不同的飞行对策，其背后的调控机制并不清楚。
2022年1月4日，中科院北京生命科学研究院在PNAS发表题为“Locust density shapes energy metabolism and oxidative stress resulting in divergence of flight traits” （Doi: 10.1073/pnas.2115753118）的研究文章。康乐院士团队通过飞行行为分析发现，蝗虫生长时期的种群密度决定它们成虫期的飞行特征。而这种飞行特征的分化恰恰契合群居性和散居型的生活特点。他们的研究改变了我们过去的一些惯性思维，低密度的散居型飞蝗不是不善飞行，而是飞行爆发力强、速度快，但是耐力性不够，呈现出类似“短跑型”运动员的飞行特征。相反，高密度的群居型飞蝗，起飞速度并不快，而是以较低的速度进行长时间的持续飞行，呈现出类似“长跑型”运动员的飞行特征。“短跑型”和“长跑型”的飞行特征分别与飞蝗两型的生活学特征完美匹配，在高种群密度下，“长跑型”的飞行特征有利于群居型飞蝗进行长时间和长距离飞行，有利于保持巨大的迁飞群，以寻找充足的食物和合适的产卵地。零散的散居型飞蝗“短跑型”的飞行特征则有利于飞蝗寻找配偶和快速躲避天敌的捕食，因为它们都是要留居当地繁殖，没有迁飞的需求。当种群密度增加时，飞蝗又可以改变飞行特征来适应迁飞的需要。
图1. 群居型和散居型飞蝗差异飞行特征的代谢调控机制模式图
如此简单的昆虫为什么有这样完善的调节和转换机制呢？过去科学家认为蝗虫两型飞行特征的不同是由于使用的能量物质不同造成的。康乐院士团队通过强迫飞行处理和多组学分析，发现两型飞蝗在使用能量物质种类上没有明显的区别，但是蝗虫飞行肌中的能量代谢过程的差异是群居型和散居型飞蝗飞行特征和能力分化的主要原因。散居型飞蝗相较于群居型飞蝗无论是在静息状态下还是在飞行过程中均表现出较高的能量代谢模式。进一步的能量代谢相关基因表达分析、呼吸代谢检测、RNA干扰及药理学功能验证表明，散居型飞蝗飞行肌高能量代谢模式提供了较多的飞行所需能量，但是在飞行过程中会产生更多的活性氧（Reactive Oxygen Species，ROS），从而造成氧化压力积累并抑制其长距离飞行能力。相反的，群居型飞蝗相对较低的能量代谢使其在长时间飞行过程中能够保持较少的活性氧（ROS）产生，从而维持飞行肌的氧化压力平衡。通过改变飞蝗种群密度，他们发现两型飞蝗的飞行特点、飞行肌能量代谢相关基因的表达以及飞行过程中活性氧的产生能够向相反的方向改变。这充分地说明蝗虫成长过程中经历的种群密度塑造了这种飞行特征。
群居型飞蝗和散居型飞蝗在长距离飞行能力方面存在着明显的差异，许多科学家认为这可能是由于二者在能量存储方面存在差异造成的。通过比较群居型飞蝗和散居型飞蝗的能量存储，研究人员发现尽管群居型飞蝗相较于散居型飞蝗拥有更多的三酰甘油脂类物质存储，但是二者在长距离飞行能力明显产生差异时，其飞行过程中能量存储的三酰甘油并没有明显的消耗。因此，康乐院士提出群居型和散居型飞蝗差异的飞行能力是由飞行肌能量代谢供应和稳定的氧化压力平衡决定的假说，而不是传统观念认为的能量存储的差异。
该项工作揭示了飞蝗通过飞行肌能量代谢的可塑性和氧化压力的产生来改变其飞行特征从而适应未来成虫的生活史对策。这种飞行特征变化的适应策略可能在其它昆虫和动物中也存在。该研究成果改变了我们对于能量代谢和长距离飞行能力之间关系的理解，为飞蝗的长距离飞行研究提供了理论基础，同时也为动物的飞行适应策略研究提供了新的视角。也就是说飞的快的，飞不长；飞的长的，飞不快；根据目的来确定行为对策，小昆虫不简单。
中科院北京生科院博士研究生杜宝贞和动物研究所助理研究员丁玎为该文章的共同第一作者,康乐院士和郭伟副研究员为共同通讯作者。这项研究得到了国家基金委基础科学中心项目和中国科学院先导专项的支持。论文链接https://www.pnas.org/content/119/1/e2115753118。
文章的审稿人认为该文章的研究发现相当有趣，能够引起PNAS读者的广泛关注。此项研究将行为学、转录组学、代谢组学和蛋白质功能数据联系起来，为飞蝗的多型性研究提供了一个新的视角。论文同时并被该刊选为亮点新闻报道进行推送(图2)。
图2. PNAS亮点新闻报道
